Латеральный протонный транспорт, индуцированный распространением акустических солитонов в липидных мембранах

Цели. Исследование протонного транспорта в мембранных структурах является важной технологической задачей в области водородной энергетики, а также представляет собой фундаментальную проблему биоэнергетики. Целью этих исследований является выяснение физических механизмов быстрого протонного транспорта в мезо-пористых структурах полимерных электролитных мембран, являющихся электрохимическими компонентами водородных топливных элементов. В области биоэнергетики эти исследования направлены на выяснения молекулярных механизмов эффективного протонного транспорта в трансмембранных белках-каналах и в поверхностных протонпроводящих структурах биологических мембран в системах биоэнергетики клетки. С целью исследования молекулярных механизмов направленного транспорта протонов в работе рассматривается модель движения протонов в квазиодномерных латеральных доменных структурах в многокомпонентных липидных мембранах.

Методы. В основе развиваемого подхода лежит модель коллективных возбуждений типа акустических солитонов, которые представляют собой перемещающиеся вдоль мембраны области локального сжатия полярных групп и структурных дефектов в подсистеме углеводородных цепей липидных молекул.

Результаты. Показано, что учет в модели взаимодействия избыточного протона на поверхности мембраны с солитоном сжатия мембраны приводит к захвату протона акустическим солитоном с его последующим транспортом. Разработанная модель применяется к описанию механизма эффективного протонного транспорта вдоль внутренней митохондриальной мембраны и его роли в сопряжении функционирования молекулярных комплексов в системе биоэнергетики клетки.

Выводы. Развитая солитонная модель протонного транспорта показала, что коллективные возбуждения в липидных мембранах могут определять факторы, влияющие на эффективность протонного транспорта вдоль межфазных границ. Дальнейшее развитие теоретических подходов, учитывающих динамические свойства полимерных и биологических протонпроводящих мембран, может внести вклад в исследование роли поверхностного транспорта протонов в биоэнергетику клетки, а также в исследование транспортных характеристик разрабатываемых протонно-обменных полимерных мембран водородной энергетики.

1. Добровольский Ю.А., Чикин А.И., Сангинов Е.А., Чуб А.В. Протонно-обменные мембраны на основе гетерополисоединений для низкотемпературных топливных элементов. Альтернативная энергетика и экология. 2015;4(165): 22–45. https://doi.org/10.15518/isjaee.2015.04.02

2. Лебедева О.В. Протонпроводящие мембраны для водородно-воздушных топливных элементов. Известия вузов. Прикладная химия и биотехнология. 2016;1(16):7–19.

3. Еремеев С.А., Ягужинский Л.С. О локальном сопряжении систем электронного транспорта и синтеза АТФ в митохондриях. Теория и эксперимент. Биохимия. 2015;80(5):682–688.

4. Kell D.B. A protet-based model that can account for energy coupling in oxidative and photosynthetic phosphorylation. Biochim. Biophys. Acta Bioenerg. 2024;1865(4):149504. https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2024.149504

5. Nesterov S.V., Yaguzhinsky L.S., Vasilov R.G., Kadantsev V.N., Goltsov A.N. Contribution of the Collective Excitations to the Coupled Proton and Energy Transport along Mitochondrial Cristae Membrane in Oxidative Phosphorylation System. Entropy (Basel). 2022;24(12):1813. https://doi.org/10.3390/e24121813

6. Davies K.M., Strauss M., Daum B., Kief J.H., Osiewacz H.D., Rycovska A., et al. Macromolecular organization of ATP synthase and complex I in whole mitochondria. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2011;108(34):14121–14126. https://doi.org/10.1073/pnas.1103621108

7. Nesterov S., Chesnokov Y., Kamyshinsky R., PanteleevaA., Lyamzaev K., Vasilov R., et al. Ordered Clusters of the Complete Oxidative Phosphorylation System in Cardiac Mitochondria. Int. J. Mol. Sci. 2021;22(3):1462. https://doi.org/10.3390/ijms22031462

8. Mulkidjanian A.Y., Heberle J., Cherepanov D.A. Protons @ interfaces: Implications for biological energy conversion. Biochimica et Biophysica Acta (BBA) – Bioenergetics. 2006;1757(8):913–930. https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2006.02.015

9. Weichselbaum E., Österbauer M., Knyazev D.G., Batishchev O.V., Akimov S.A., Nguyen T.H., et al. Origin of proton affinity to membrane/water interfaces. Sci. Rep. 2017;7(1):4553. https://doi.org/10.1038/s41598-017-04675-9

10. Yaguzhinsky L.S., Boguslavsky L.I., Volkov A.G., Rakhmaninova A.B. Synthesis of ATP coupled with action of membrane protonic pumps at the octane-water interface. Nature. 1976;259(5543):494–496. https://doi.org/10.1038/259494a0

11. Kell D.B. On the functional proton current pathway of electron transport phosphorylation. An electrodic view. Biochim. Biophys. Acta. 1979;549(1):55–99. https://doi.org/10.1016/0304-4173(79)90018-1

12. Morelli A.M., Ravera S., Calzia D., Panfoli I. An update of the chemiosmotic theory as suggested by possible proton currents inside the coupling membrane. Open Biol. 2019;9(4):180221. https://doi.org/10.1098/rsob.180221

13. Wraight C.A. Chance and design—Proton transfer in water, channels and bioenergetic proteins. Biochimica et Biophysica Acta (BBA) – Bioenergetics. 2006;1757(8):886–912. https://doi.org/10.1016/j.bbabio.2006.06.017

14. Kreuer K.D. Proton Conductivity: Materials and Applications. Chem. Mater. 1996;8(3):610–641. https://doi.org/10.1021/cm950192a

15. Ludueña G.A., Kühne T.D., Sebastiani D. Mixed Grotthuss and Vehicle Transport Mechanism in Proton Conducting Polymers from Ab initio Molecular Dynamics Simulations. Chem. Mater. 2011;23(6):1424–1429. https://doi.org/10.1021/cm102674u

16. Weichselbaum E., Galimzyanov T., Batishchev O.V., Akimov S.A., Pohl P. Proton Migration on Top of Charged Membranes. Biomolecules. 2023;13(2):352. https://doi.org/10.3390/biom13020352

17. Knyazev D.G., Silverstein T.P., Brescia S., Maznichenko A., Pohl P. A New Theory about Interfacial Proton Diffusion Revisited: The Commonly Accepted Laws of Electrostatics and Diffusion Prevail. Biomolecules. 2023;13(11):1641. https://doi.org/10.3390/biom13111641

18. Antonenko Y.N., Kovbasnjuk O.N., Yaguzhinsky L.S. Evidence in favor of the existence of a kinetic barrier for proton transfer from a surface of bilayer phospholipid membrane to bulk water. Biochimica et Biophysica Acta (BBA) – Biomembranes. 1993;1150(1):45–50. https://doi.org/10.1016/0005-2736(93)90119-k

19. Tashkin V.Yu., Vishnyakova V.E., Shcherbakov A.A., Finogenova O.A., Ermakov Yu.A., Sokolov V.S. Changes of the Capacitance and Boundary Potential of a Bilayer Lipid Membrane Associated with a Fast Release of Protons on Its Surface. Biochem. Moscow Suppl. Ser. A. 2019;13(2):155–160. https://doi.org/10.1134/S1990747819020077

20. Sjöholm J., Bergstrand J., Nilsson T., Šachl R, Ballmoos C., Widengren J., et al. The lateral distance between a proton pump and ATP synthase determines the ATP-synthesis rate. Sci. Rep. 2017;7(1):1–12. http://doi.org/10.1038/s41598-017-02836-4

21. Yaguzhinsky L.S., Boguslavsky L.I., Volkov A.G., Rakhmaninova A.B. Synthesis of ATP coupled with action of membrane protonic pumps at the octane–water interface. Nature. 1976;259(5543):494–496. https://doi.org/10.1038/259494a0

22. Lee J.W. Mitochondrial energetics with transmembrane electrostatically localized protons: do we have a thermotrophic feature? Sci Rep. 2021;11(1):14575. https://doi.org/10.1038/s41598-021-93853-x

23. Medvedev E., Stuchebrukhov A. Mechanism of long-range proton translocation along biological membranes. FEBS Lett. 2012;587(4):345–349. https://doi.org/10.1016/j.febslet.2012.12.010

24. Cherepanov D.A., Junge W., Mulkidjanian A.Y. Proton transfer dynamics at the membrane/water interface: dependence on the fixed and mobile pH buffers, on the size and form of membrane particles, and on the interfacial potential barrier. Biophys J. 2004;86(2):665–80. https://doi.org/10.1016/s0006-3495(04)74146-6

25. Amdursky N., Lin Y., Aho N., Groenhof G. Exploring fast proton transfer events associated with lateral proton diffusion on the surface of membranes. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2019;116(7):2443–2451. https://doi.org/10.1073/pnas.1812351116

26. Golovnev A., Eikerling M. Theory of collective proton motion at interfaces with densely packed protogenic surface groups. J. Phys.: Condens. Matter. 2012;25(4):045010. https://doi.org/10.1088/0953-8984/25/4/045010

27. Каданцев В.Н., Гольцов А.Н. Коллективная динамика доменных структур в жидкокристаллических липидных бислоях. Russian Technological Journal. 2022;10(4):44–54. https://doi.org/10.32362/2500-316X-2022-10-4-44-54

28. Shrivastava S., Schneider M.F. Evidence for two-dimensional solitary sound waves in a lipid controlled interface and its implications for biological signalling. J. Royal Soc. Interface. 2014;11(97):20140098. https://doi.org/10.1098/rsif.2014.0098

29. Gonzalez-Perez A., Budvytyte R., Mosgaard L.D., Nissen S., Heimburg T. Penetration of Action Potentials During Collision in the Median and Lateral Giant Axons of Invertebrates. Phys. Rev. X. 2014;4(3):031047. http://doi.org/10.1103/PhysRevX.4.031047

30. Lupichev L.N., Savin A.V., Kadantsev V.N. Synergetics of Molecular Systems. Series: Springer Series in Synergetics. Cham: Springer; 2015. 332 p. https://doi.org/10.1007/978-3-319-08195-3

31. Каданцев В.Н., Гольцов А.Н., Кондаков М.А. Динамика электросолитона в термализованной молекулярной цепи. Российский технологический журнал. 2020;8(1):43–57. https://doi.org/10.32362/2500-316X-2020-8-1-43-57

32. Bolterauer H., Tuszyński J.A., Satarić M.V. Fröhlich and Davydov regimes in the dynamics of dipolar oscillations of biological membranes. Phys. Rev. A. 1991;44(2):1366–1381. https://doi.org/10.1103/physreva.44.1366

33. Ландау Л.Д., Лифшиц Е.М. Теоретическая физика: в 10 т. Т. 3. Квантовая механика (нерелятивистская теория). М.: Физматлит; 2024. 800 с. ISBN 5-9221-0057-2, 978-5-9221-0530-9

34. Wack D.C., Webb W.W. Synchrotron X-ray study of the modulated lamellar phase in the lecithin-water system. Phys. Rev. A. 1989;40(5):2712–2730. https://doi.org/10.1103/PhysRevA.40.2712

35. Goltsov A.N. Formation of quasilinear structure in lipid membranes. Biofizika. 1997;42(1):174–181.

36. Joubert F., Puff N. Mitochondrial Cristae Architecture and Functions: Lessons from Minimal Model Systems. Membranes (Basel). 2021;11(7):465. https://doi.org/10.3390/membranes11070465

37. Toth A., Meyrat A., Stoldt S., Santiago R., Wenzel D., Jakobs S., et al. Kinetic coupling of the respiratory chain with ATP synthase, but not proton gradients, drives ATP production in cristae membranes. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2020;117(5): 2412–2421. https://doi.org/10.1073/pnas.1917968117

38. Patil N., Bonneau S., Joubert F., Bitbol A.F., Berthoumieux H. Mitochondrial cristae modeled as an out-of-equilibrium membrane driven by a proton field. Phys. Rev. E. 2020;102(2):022401. https://doi.org/10.1103/physreve.102.022401

39. Johnson A.S., Winlow W. The Soliton and the Action Potential – Primary Elements Underlying Sentience. Front. Physiol. 2018;9:779. https://doi.org/10.3389/fphys.2018.00779

40. Li S., Yan Z., Huang F., Zhang X., Yue T. How a lipid bilayer membrane responds to an oscillating nanoparticle: Promoted membrane undulation and directional wave propagation. Colloids Surf. B. Biointerfaces. 2020;187:110651. https://doi.org/10.1016/j.colsurfb.2019.110651